Planten voeden zich anders dan gedacht

In mijn eerste bijdrage gaf ik al aan dat er de afgelopen tweehonderd jaar stevige ruzies zijn geweest over het bemesten van de gewassen. De dominante visie is nog steeds dat planten hun nutriënten uitsluitend opnemen in de vorm van zoutionen. Dat blijkt niet te kloppen. Planten kunnen ook complexe organische verbindingen rechtstreeks, of indirect met behulp van hun symbionten opnemen. En die verbindingen zijn over het algemeen veel minder verstorend dan zoutionen.

Naast de aanname dat planten hun elementen in zoutvorm opnemen kent de dominante bemestingstheorie nog zes andere geloofsartikelen die als vanzelfsprekend worden beschouwd maar niet of onvoldoende zijn onderzocht:

• De overschatting van het belang van kalium;
• En tegelijk de onderschatting van het belang van natrium, silicium, magnesium, calcium en sporenelementen. Vooral ook kwantitatief;
• Veronachtzaming van de rol van de symbionten in en op de planten – schimmels, bacteriën en virussen – voor de voeding en de kwaliteit van de gewassen;
• Nauwelijks aandacht voor de effecten van de bemesting met anorganische zoutionen op de gezondheid en de natuurlijke weerstand van de gewassen, en de doorwerking daarvan op de gezondheid van landbouwhuisdieren en mensen;
• Ziekten en plagen worden bijgevolg voor lief genomen, en moeten dus chemisch of biologisch bestreden worden. Voor ziektepreventie door anders te bemesten is weinig aandacht;
• Om honger in de wereld te voorkomen blijft het gehanteerde instrumentarium in het dominante paradigma beperkt tot kunstmest, gemineraliseerde dierlijke mest, pesticiden en genetische modificatie.

De huidige biologische landbouw verschilt slechts op twee onderdelen van de conventionele landbouw: geen gebruik van kunstmest¹ en heel beperkt gebruik van pesticiden (Buijs en Samwel Mantingh, 2018). Het inbouwen van resistente genen daarentegen is bij een problematisch gewas als de aardappel al staande praktijk (Lammerts van Bueren, 2015).

Hun werk is sterk in de vergetelheid geraakt

Gelukkig zijn er ook altijd mensen geweest die vanuit andere benaderingen wetenschappelijk onderzoek deden, maar die hebben de dominante visie tot nu toe niet weten te corrigeren (Visser, 2010). Hun werk is sterk in de vergetelheid geraakt. In mijn benadering vormen hun resultaten het fundament voor een andere kijk op planten en plantenvoeding.

Echter, bij de theorie dat het voor planten veiliger is om zich te voeden met organische verbindingen geldt een belangrijke kanttekening: er zijn onder de organische verbindingen die vrijkomen bij de afbraak van plantaardig materiaal en van dierlijke excrementen ook sterke groeiremmers. Zoals aldehyden, guanidine, coumarine en dihydroxystearinezuur. Schreiner, Kononova en McCalla hebben hier veel onderzoek naar gedaan (Schreiner, 1913; McCalla, 1964, en Kononova, 1961).

In deze bijdrage ga ik uitgebreider in op de vraag hoe planten zich voeden. Stikstof staat hierbij centraal. Enerzijds omdat het een belangrijk voedingselement is en anderzijds omdat anorganische stikstof die niet wordt benut of onvoldoende wordt omgezet in echte eiwitten tot tal van grote problemen heeft geleid en nog leidt (Anjana, 2018; Britto en Kronzucker, 2003).

Datzelfde geldt voor fosfor (Jamieson, 1910; Razzaque, 2015). En ik vermoed dat anorganisch zwavel soortgelijke problemen geeft als anorganische stikstof en fosfor. Bij koeien kan te veel zwavel tot hersenaantastingen leiden. Bij mensen tot beroertes (Kobayashi, 1957), tot verstoringen in de homocysteïnestofwisseling en tot de vorming van zwavelstenen. Waterstofsulfide kan de werking van de mitochondria verstoren en zo tot kanker leiden (Warburg, 1956). De effecten van anorganische zwavelzouten op planten heb ik nog niet voldoende bestudeerd²

Hoe komen de planten normaal gesproken aan hun stikstof als er geen nitraat- of ammoniumzouten gestrooid worden?

In de betreffende vakliteratuur vond ik de volgende manieren:

1. Planten kunnen op drie manieren rechtstreeks organische stikstofverbindingen opnemen uit de bodem. De eerste manier is dat de planten een enzym uitscheiden om de eiwitten en kernzuren in de bodem, die afkomstig zijn van dierlijke mest of van plantenresten, af te breken tot peptiden en aminozuren die dan in hun geheel worden opgenomen (Näsholm et al. 2000 en 2009; Krasil'nikov, 1958). Daarmee bouwen planten dan hun eigen eiwitten weer op. De tweede manier is dat de planten de eiwitten in hun geheel opnemen en dan inwendig verteren tot aminozuren en van daaruit hun eigen eiwitten weer opbouwen (Paungfoo Lonhienne et al., 2008). En ten derde kunnen planten rechtstreeks aminozuren uit de bodem opnemen (Schreiner, 1912).


2. Een grote groep planten krijgt aminozuren van hun symbionten in de bodem, of op hun stengels en bladeren. In de bodem gaat het om de volgende bacteriën, in de wortelknolletjes: de rhizobia van de vlinderbloemigen; de caulobacter van de paardeboon (horse gram) (Edulamudi 2011); en de pseudomonas en burkholderia van de robinia pseudoacacia (Shiraishi et al., 2010). De bacteriën binden luchtstikstof voor de planten waarmee ze zijn verbonden. Ook in en op de stengels en bladeren kunnen zich grote aantallen rhizobia bevinden (Schanderl, 1940).
   
   Ook zijn op een aantal planten cyanobacteriën op de bovengrondse plantendelen gevonden die stikstof assimileren voor ‘hun’ planten, zoals bij de Gunneraceae (Santi et al., 2013), en de Nostoc cyanobacteriën in de bladholtes van de Azollavarens in de natte rijstteelt.
   
   De Frankia bacterie assimileert stikstof voor de actino-rhizia plantenfamilies – dat zijn vooral bomen en struiken (Santi et al., 2013).
   In de wortels van grassen, suikerriet en rijst zijn de stikstofassimilerende bacteriën azoarcus en azospirillum gevonden. Zij leveren een aanzienlijke bijdrage aan de stikstofvoorziening van deze gewassen. Karimi kreeg onder droogtestress bij tarwe een 18 % hogere opbrengst met de bacterie Azospirillum Zea Sp. 2. van wilde tarwerassen (Karimi et al., 2018). Er is wel een debat gaande of er echt sprake is van stikstofassimilatie door de genoemde bacteriën (Doty, 2017) of dat er sprake is van positieve effecten doordat deze bacteriën groeistimulerende stoffen produceren (Clemente et al., 2016; Ribeiro et al, 2018; Karimi et al., 2018 ).
   
   Alle hier onder punt twee genoemde bacteriën noemen we endosymbionten. Dat wil zeggen: symbionten die ín de planten leven met wie ze een samenwerking zijn aangegaan.
   
   Een recent overzicht kunt u vinden bij Puri (Puri et al., 2017). In dit overzicht vindt u ook een uitgebreide lijst van endofytische bacteriën – dus bacteriën die zich in de planten bevinden en die o.a. atmosferische stikstof fixeren voor de planten. Symbionten dus.


3. Een derde belangrijke groep wordt gevormd door de vrijlevende stikstofbindende bacteriën in de bodem. Tot deze groep behoren azotobacter; actinomycetes, clostridium, azospirillum, klebsiella, burkholderia, en cyanobacteria. Ze bevinden zich dus buiten de plantenwortels. Er worden nog steeds nieuwe vrijlevende stikstofbinders ontdekt.


4. Dan is er een grote groep van symbionten die stikstof vrijmaken uit de organische stof of uit de bodemdeeltjes en die deze stikstof ter beschikking stellen aan de gewassen. Het gaat hier om microben die stikstof vrijmaken: mycorrhizaschimmels; gisten; bacteriën ed. Maar er zijn ook vrijlevende stikstofbinders gevonden die ‘opgegeten’ worden door de planten. White c.s. hebben aangetoond dat bepaalde bacteriën inclusief hun stikstof (en andere nutriënten), door de plantenwortels worden geabsorbeerd en leeggemaakt. De aldus geleegde bacteriën, zoals M. luteus en B. amyloliquefaciens verlaten de planten weer via de topjes van de wortels, waarna ze zich opnieuw vullen en het proces zich herhaalt (White et al., 2018).
   
   

   Op de meeste biologische bedrijven is echter meer dan genoeg stikstof voorhanden in de bodem omdat er royaal met dierlijke mest of plantaardige compost wordt bemest. Maar om deze stikstof te benutten ontbreken vaak de micro-organismen die bij de betreffende planten horen.

   In de biologische landbouw is vaak sprake is van ‘te trage mineralisatie’. Hierdoor groeien de gewassen niet optimaal en blijven de opbrengsten gemiddeld zo’n 25 % lager dan in de conventionele landbouw (Opdebeeck et al, 2004; Seufert et al., 2012). Op de meeste biologische bedrijven is echter meer dan genoeg stikstof voorhanden in de bodem omdat er royaal met dierlijke mest of plantaardige compost wordt bemest. Maar om deze stikstof te benutten ontbreken vaak de micro-organismen die bij de betreffende planten horen. Zij kunnen helpen om de mineralisatie te omzeilen, doordat ze rechtstreeks organische stikstof en andere organisch gebonden nutriënten leveren. Van de mycorrhizaschimmels is een dergelijke symbiose al langer bekend. Zij leveren niet alleen organische stikstof en -fosfor, maar ook andere nutriënten. En ook de draden van de mycorrhizaschimmels reiken tot in de plantenwortels. In veel biologische bodems ontbreken de genoemde symbionten.
   
   Britto en Kronzucker hebben vastgesteld dat ammoniumzouten de mycorrhizaschimmels uitschakelen (Britto en Kronzucker, 2003). Drijfmest met veel ammonium, en ammoniumkunstmest zijn dus geen goede meststof voor het bodemleven.
   
   Sommige mycorrhizaschimmels herbergen in speciale holtes ook stikstofbindende bacteriën. Paul heeft dit aangetoond voor de dennensoort Pinus Contorta (Paul et al., 2007).
   Ook gisten kunnen een belangrijke bijdrage leveren aan de stikstofvoorziening van planten. Sherrygist met name kan heel veel stikstof assimileren, en heeft een sterke groeistimulerende werking – veel meer dan kaliumnitraat (Schanderl, 1947).


5. En er is de directe assimilatie van luchtstikstof door alle planten – vlinderbloemigen én niet vlinderbloemigen. In het eerste artikel heb ik al een aantal auteurs genoemd die dit hebben aangetoond. Die lijst met auteurs groeit nog steeds.
   
   Maar planten kunnen dat alleen als aan een aantal voorwaarden is voldaan. Hierbij zijn de volgende feiten relevant:
   
   • Planten moeten bijna allemaal over een voldoende startstikstof beschikken alvorens de assimilatie van stikstof door de speciale haartjes op hun bladen kan beginnen;
   • Hoe forser de planten hoe beter de assimilatie van luchtstikstof;
   • Het vermogen van de vlinderbloemigen om luchtstikstof te assimileren is gemiddeld genomen groter dan dat van de niet leguminosen. Maar daarop zijn een aantal belangrijke uitzonderingen. Boekweit, composieten (Helianthus scaberrimus en de aardpeer) en bepaalde bramensoorten (de zandbraam en rankende bramen) nemen zelfs even veel of meer luchtstikstof op dan de meeste vlinderbloemigen. Ook de aardappel kan 30 tot 50 % van zijn stikstof uit de lucht halen (Schanderl, 1943);
   • Vlinderbloemigen kunnen uitstekend luchtstikstof assimileren zonder de aanwezigheid van wortelknolletjes (Liebscher, 1893; Stoklasa, 1895; Schanderl, 1947; Frank, 1888);
   • In bodems waarin te veel ammonium en/of nitraat zit, vindt geen of weinig luchtstikstofassimilatie plaats – bovengronds noch ondergronds. Het is niet duidelijk of het hier om een vergiftigingsprobleem gaat of dat er sprake is van vervanging. Immers, als er snel opneembare stikstof voorradig is, waarom zou de plant dan nog moeite doen om zijn symbionten te stimuleren om stikstof te assimileren. Maar vergiftiging kunnen we nog niet uitsluiten. Ammonium remt immers ook de fotosynthese;
   • Voor stikstofassimilatie zijn ijzer, molybdeen en kobalt onontbeerlijk. Om die reden kunnen moderne hybride tarwerassen waarschijnlijk geen of minder luchtstikstof assimileren, omdat zij geen kobalt meer op kunnen nemen (Sait, 2018). De grote vraag is natuurlijk of dit ook geldt voor andere hybride gewassen. Een complicatie hierbij is dat kalium- en ammoniumzouten de opname van natrium, magnesium, silicium en sporenelementen afremmen (Chiy en Phillips, 1993; Britto en Kronzucker, 2003). Niet handig. Uit een onderzoek van Iswaran en Sundara Rao (1964) blijkt de aanwezigheid van kleine hoeveelheden kobalt de stikstoffixatie te verhogen;
   • Verdichte bodems bemoeilijken de stikstofassimilatie door bacteriën in de bodem. In dergelijke bodems loopt het koolzuurgehalte op, en vermindert de toevoer van zuurstof en van luchtstikstof;
   • Bodemorganismen in een gezonde bodem leveren de planten tal van groeistimulerende stoffen. Het belang van deze stoffen voor de stikstofassimilatie door de planten krijgt steeds meer aandacht (Clemente et al., 2016; Ribeiro et al, 2018; Karimi et al., 2018; Puri et al, 2017). En Krasil’nikov toonde al aan dat tarwe in de grond eronder het aantal rhizobiabacteriën (uit erwten) doet toenemen (Krasil’nikov 1958). Voor deze bodemsymbionten geldt dat ammonium en nitraat hun werking belemmeren (Lawes and Gilbert, 1858; Poschenrieder and Lesch, 1942; Reid et al., 2021). Echter, hele kleine hoeveelheden nitraat werken weer stimulerend (Jiang et al., 2020).
     Volgens Jones is vijf kilo anorganische stikstof per hectare het maximum wat je nodig hebt om stikstofassimilatie te stimuleren (Jones, 2015);
   • Door mensen gekweekte bio-activatoren (zoals pseudomonas bacteriën en Bacterium sp. No 160) kunnen de plantengroei enorm stimuleren, net zoals de rhizobiumbacteriën, al dan niet vrijlevend. Combinaties van bio-activatoren en rhizobia geven vaak een nog hoger positief effect op de plantengroei (Krasil’nikov, 1958);
   • Soms moeten verse bacteriestammen op planten geënt worden om de stikstofbinding te doen slagen (Schanderl, 1940);
   • Bij vlinderbloemigen én bij niet vlinderbloemigen worden rhizobiabacteriën in alle delen van de planten aangetroffen. Veel planten geven deze bacteriën mee aan de volgende generatie via hun zaden. Met name de grote zaden bevatten vaak veel rhizobia. Voor deze planten is een startstikstof minder belangrijk;
   • Planten moeten geselecteerd worden op hun vermogen om nog stikstof uit de lucht te kunnen halen. Planten die ontkiemd en opgegroeid zijn op zeer stikstofarme gronden zijn in de volgende generatie vaak veel beter in staat om luchtstikstof te binden. De planten die niet meer in staat zijn om luchtstikstof te binden, vallen op deze manier automatisch af.

De voeding van planten met behulp van organische N verbindingen is eerder de regel dan de uitzondering, maar door het gebruik van ammonium- en nitraatzouten is deze regel uit beeld geraakt

Maar wat levert de stikstofassimilatie door leguminosen en niet leguminosen nu feitelijk op? Nog anders gezegd: zet het wel zoden aan de dijk? Of is het hooguit een voor de wetenschap interessant randfenomeen?

De proeven van Schanderl uit 1943 geven hiervoor belangrijke aanwijzingen. In dit onderzoek had hij in totaal 78 planten uit 26 plantenfamilies onderzocht. Ik heb een selectie gemaakt van alle voeder- en voedselgewassen uit tabel 1 en 2 van het betreffende onderzoek. In totaal gaat het dan om veertien gewassen. Van deze veertien gewassen waren er drie vlinderbloemig. Gemiddeld hadden alle 14 gewassen samen 55,5% van hun stikstof uit de lucht gehaald. De vlinderbloemigen 78,9 %, en de niet vlinderbloemigen 51,8 %. Als we van de niet vlinderbloemigen de drie uitschieters naar beneden weglaten, komt hun gemiddelde uit op 58,7 %. In deze proef komt de rest van de stikstof uit de bodem en het regenwater.

Conclusies:
De voeding van planten met behulp van organische N verbindingen is eerder de regel dan de uitzondering, maar door het gebruik van ammonium- en nitraatzouten is deze regel uit beeld geraakt. Planten kunnen zich, met hun symbionten, op minimaal vijf manieren met organische stikstof voeden. Voor de meeste planten is wel een organische startstikstof noodzakelijk. De uitdaging is dus om planten van een voldoende organische startstikstof te voorzien, zonder dat daarbij te veel ammonium of nitraat vrijkomt. In mijn derde bijdrage ga ik hier uitgebreider op in.

Noten:
1. Het gebruik van de kunstmest patentkali is een van de uitzonderingen (SKAL inputlijst, 2021).
2. In een proef met waterstofsulfide toonden Rand en zijn collega’s aan dat waterstofsulfide tot een groeivermindering van 21 tot 26 % leidde bij suikerriet (Rand et al, 1938). Waterstofsulfide zit onder andere in rottende drijfmest. En het kan gevormd worden in verdichte bodems.

Literatuur:
- Anjana, A. 2018. Nitrogenous Fertilizers – Boon or Bane? SDRP Journal of Plant Science. 2 (2).
- Buijs en Samwel Mantingh, 2019. Een onderzoek naar mogelijke relaties tussen de afname van weidevogels en de aanwezigheid van bestrijdingsmiddelen op veehouderijbedrijven in Gelderland.
- Britto and Kronzucker, 2002. NH4 + toxicity in higher plants: a critical review. J. Plant Physiol. 159.
- Chiy and Phillips, 1993. Sodium fertilizer application to pasture. 1. Direct and residual effects on pasture production and composition. Grass and Forage Science. 48 (2).
- Clemente et al., 2016. Azospirillum brasilense and nitrogen fertilization affecting wheat productivity. African journal of agricultural research. 11 (24): 2179-2184.
- Doty, S. 2017. Endophytic N-Fixation: Controversy and a Path Forward. In: Doty S. (eds) Functional Importance of the Plant Microbiome. Springer, Cham. https://doi.org/10.1007/978-3-319-65897-1_2
- Edulamudi et al., 2011. Novel root nodule bacteria belonging to the genus Caulobacter. Letters in Applied Microbiology. 53: 587-591.
- Frank, A.B. 1888. Untersuchungen über die Ernährung der Pflanze mit Stickstoff und über den Kreislauf desselben in der Landwirthschaft . Berlin. Verlag von Paul Parey.
- Iswaran, V. et al. 1964. Role of Cobalt in Nitrogen Fixation by Azotobacter chroococcum. Nature volume 203, page 549 (1964).
- Jamieson, 1910 – Jamieson, Th. 1910. History of the progress of agricultural science in Great Britain. Printed and published by Messrs C. & R. Anderson. “North British agriculturist”, Edinburgh.
- Jiang et al., 2020. Evaluation of beneficial and inhibitory effects of nitrate on nodulation and nitrogen fixation in common bean (Phaseolus vulgaris). Legume Science. 2020.2: e45.
- Jones, 2015 – Jones, C,. 2015. Nitrogen: the double-edged sword. https://www.amazingcarbon.com
- Karimi et al., 2018. Endophytic Azospirillum for enhancement of growth and yield of wheat. Environmental Sustainability. 1:149-158.
- Kobayashi, 1957. On geographical relationship between the chemical nature of river water and death-rate from apoplexy. Berichte d Ohara Inst f landwirtsch Biologie. 11:12-21.
- Kononova, M. M., 1961. Soil organic matter, its nature, its role in soil formation and in
soil fertility, p. 165. Pergamon Press, New York.
- Krasil’nikov, 1958. Soil microorganisms and higher plants. Academy of Sciences of the USSR Publishing.
- Lammerts van Bueren, 2015. Mondelinge mededeling.
- Lawes and Gilbert, 1858 XXV. Report of Experiments with different Manures on Permanent Meadow Land. Part one. Journal of the Royal agricultural society of England.
- Liebscher, G. 1893. Beitrag zur Stickstofffrage. Journal für Landwirtschaft I und II band 41.
- McCalla et al., 1964. Phytotoxic substances from soil microorganisms and crop residues. Bacteriological Reviews. 28(2): 181-207.
- Näsholm et al, 2000. Uptake of organic nitrogen in the field by four agriculturally important plant species. Ecology. 81(4): 1155–1161.
- Näsholm et al. 2009. Uptake of organic nitrogen by plants. New Phytologist March 2009.
- Opdebeeck et al., 2004. Use of Natural Chilean Nitrate in Organic Farming. Het rapport is uitgegeven door Chamoson, Switzerland : [Natural Nitrogen, Nitrogenous Rock].
- Paul et al., 2007. Nitrogen Fixation Associated with Suillus tomentosus Tuberculate Ectomycorrhizae on Pinus contorta var. latifolia". Annals of Botany. 99 (6): 1101-1109.
- Paungfoo-Lonhienne et al., 2008. Plants can use protein as a nitrogen source without assistance from other organisms. PNAS. 105(11). 4524–4529 _ PNAS _ March 18, 2008 _ vol. 105 _ no. 11
- Poschenrieder et al., 1942. Untersuchungen über den Einfluss langjähriger einseitigen Düngungsmassnahmen auf die Ausbildung und Nährstoffaufnahme der Würzelknollchen von Sojabohne. Bodenkunde und Pflanzenernährung 32. Band. Heft I/2.
- Puri, A. et al., 2017. Nitrogen-Fixation by Endophytic Bacteria in Agricultural Crops: Recent Advances, Nitrogen in Agriculture. Available from: https://www.intechopen.com/chapters/58024
- Rands, D. et al., 1938. Influence of certain harmful soil constituents on severity of pythium root rot of sugarcane. Journal of Agricultural Research, Vol. 56, No. 1.
- Razzaque, M. et al., 2015. Phosphate toxicity: a stealth biochemical stress factor? Medical Molecular Morphology. 49 (1) :1-4. doi: 10.1007/s00795-015-0122-3.
- Reid et al., 2021 –Inorganic Chemical Fertilizer Application to Wheat Reduces the Abundance of Putative Plant Growth-Promoting Rhizobacteria. Front. Microbiol. 11.
- Ribeiro et al., 2018. Seed and leaf inoculation with Azospirillum brasilense and increasing nitrogen in wheat production. Rev. Bras. Cienc. Agrar., Recife. 13(3). e5550.
- Sait, G. 2018 The Bastardisation of our Food – The Daily Bread Story. https://blog.nutri-tech.com.au/the-bastardisation-of-our-food/.
- Santi et al., 2013. Biological nitrogen fixation in non-legume plants. Ann. Bot. 111; 743-767.
- Schanderl, H. 1940: Beweise für de Fahigkeit zur Assimilation des molekularen Stickstoffs durch die Bakteriensymbionten einiger niet-leguminosen.
- Schanderl, H. 1943. Untersuchungen über den Stickstoffhaushalt von Nichtleguminosen und Leguminosen.
- Schanderl, H. 1947. Botanische Bakteriologie und Stickstoffhaushalt der Pflanzen auf neuer Grundlage. Stuttgart Verlag Eugen Ulmer.
- Schreiner, O. 1912. Nitrogenous soil constituents and their bearing on soil fertility. US Dept. of agriculture.
- Schreiner, O. 1913. The organic constituents of soils. US Department of agriculture.
Bureau of soils. Circular No. 74. Deze bijdrage bevat een uitgebreide lijst met schadelijke en niet schadelijke organische verbindingen in bodems.
- Seufert et al., 2012. Comparing the yields of organic and conventional Agriculture. Nature. 485: 229–232. DOI: 10.1038/nature11069.
- Shiraishi et al., 2010. Nodulation in black locust by the Gammaproteo-bacteria Pseudomonas sp. and the Betaproteobacteria Burkholderia sp. Systematic and Applied Microbiology. 33(5): 269-274.
- SKAL inputlijst 2021. https://www.skal.nl.
- Stoklasa, J. 1895. Studien ueber die Assimilation elementaren Stickstoffs durch die Pflanzen. Landw. Jahrb. (1895), 24, 827-863. STUTZER.
- Visser, J. 2010. Down to earth: a historical-sociological analysis of the rise and fall of 'industrial' agriculture and of the prospects for the re-rooting of agriculture from the factory to the local farmer and ecology. PhD thesis Wageningen University.
- Warburg, O. 1956. On the Origin of Cancer Cells. Science. 123(3191): 309-314.
- White et al., 2018. Rhizophagy Cycle: An Oxidative Process in Plants for Nutrient Extraction from Symbiotic Microbes. Microorganisms. 6(95).